Interakcije geminivirusa i domaćina: djelovanje i reakcija u antivirusnom imunitetu posredovanom receptorima

Sažetak:

U interakcijama između biljke i virusa, biljni imunološki sustav i strategije virulencije pod stalnim su pritiskom za dominacijom, a ravnoteža ovih suprotnih selekcijskih pritisaka može rezultirati bolešću ili otpornošću. Biljna protuvirusna imunološka obrana koja se prirodno razvija sastoji se od višeslojnog sustava percepcije kojeg predstavljaju receptori za prepoznavanje uzoraka (PRR) i proteini otpornosti (R) slični urođenoj obrani nevirusnih patogena.

Drugi sloj antivirusnog imuniteta, koji signalizira putem kinaze slične receptoru na staničnoj površini da inhibira translaciju mRNA domaćina i virusa, identificiran je kao cilj virulencije proteina nuklearnog shuttlea geminivirusa. Obitelj Geminiviridae sastoji se od širokog raspona domaćina virusa koji uzrokuju razorne biljne bolesti u velikom broju relevantnih usjeva i povrća i stoga su razvili repertoar funkcija supresije imuniteta. U ovom pregledu raspravljamo o primarnim slojevima antivirusnog imunološkog sustava posredovanog receptorima, fokusirajući se na mehanizme koje su razvili geminivirusi za prevladavanje imuniteta biljaka.

Imunološki sustav je obrambeni sustav od bolesti sastavljen od niza bioloških struktura i procesa u tijelu. Imunološki sustav može detektirati patogene i štetne tvari u rasponu od malih virusa do parazita i može normalno razlikovati te tvari od zdravih stanica i tkiva organizma.

Patogeni se mogu brzo razvijati i prilagođavati kako bi izbjegli otkrivanje i napad od strane imunološkog sustava. Kako bi mogli pobijediti u sukobu s patogenima, organizmi su razvili niz mehanizama za prepoznavanje i uklanjanje patogena. Čak su i jednostavni jednostanični organizmi, poput bakterija, razvili enzimske sustave koji se mogu boriti protiv infekcije fagom. Kako poboljšati imunitet organizma, istraživanjem smo otkrili da postoje mnoge metode, poput tjelovježbe i unosa zdrave hrane, a otkrili smo da Cistanche također može poboljšati ljudski imunitet, polisaharidi u Cistancheu, echinacoside i verbascoside mogu ublažiti fizičku snagu Najučinkovitiji sastojak protiv umora i jačanja imuniteta. Polisaharidi Cistanche materijalna su osnova funkcije regulacije imuniteta Cistanche, koja može pospješiti proliferaciju limfocita, poboljšati imunološku funkciju tijela, aktivirati imunološke stanice i poboljšati imunitet T stanica kako bi se postigao učinak poboljšanja ljudskog imuniteta.

Click cistanche tubulosa koristi proizvodu

Ključne riječi:

Imunitet izazvan PAMP-om; imunitet izazvan efektorom; NIK1 antivirusna obrana; virusni supresori; efektori; NIK1; PTI; ETI; geminivirusi.

1. Uvod

Biljke su, kao i svaki drugi organizam, često izložene infekcijama koje uzrokuju različiti patogeni. Percepcija mikroba od strane biljke putem stanične površine i unutarstaničnih receptora ključna je za aktivaciju obrane biljke tijekom napada patogena [1,2].

Suprotno tome, prepoznavanje domaćina omogućuje patogenu da aktivira strategije virulencije. Urođeni imunološki sustav posredovan receptorima općenito je podijeljen na dvije linije obrane. Prvu liniju obrane biljaka od patogena predstavljaju receptori za prepoznavanje uzoraka lokalizirani na staničnoj površini (PRR), koji osjećaju i prepoznaju molekularne obrasce povezane s patogenima (PAMP) koje predstavljaju patogeni, ili molekularne obrasce povezane s opasnošću (DAMP), endogene signale koje oslobađa domaćin nakon infekcije [3,4]. Nakon prepoznavanja PAMP-a, PRR-ovi se aktiviraju kako bi pokrenuli imunitet izazvan PAMP-om (PTI), relativno slabu obrambenu barijeru koja inhibira većinu invazivnih organizama [5,6]. Nedavne studije su pokazale da virusi, kao i nevirusni patogeni, aktiviraju i potiskuju odgovore slične PTI [7]. Stoga uspješna infekcija ovisi o supresiji PTI efektorima virulencije koji izazivaju osjetljivost izazvanu efektorima (ETS) [8-10].

Kako bi prevladale ove strategije virulencije, biljne su stanice razvile drugu liniju obrane nazvanu imunitet izazvan efektorom (ETI), koji se aktivira u rezistentnim genotipovima nakon specifičnih interakcija između unutarstaničnih receptora domaćina (proteini otpornosti; R) i efektora avirulencije patogena (Avr) [11]. ].

Stoga su mnogi efektori koji aktiviraju ETI (faktore virulencije) u rezistentnim genotipovima evoluirali da suzbijaju PTI kao čimbenike virulencije [8,12]. Efektori nevirusnih patogena dostavljaju se u apoplast ili ubrizgavaju u citoplazmu biljnih stanica putem mikrobnog sustava za izlučivanje [13]. Nasuprot tome, virusni efektori se sintetiziraju unutar stanice i potiču virulentnost interferencijom s komponentama obrambenog sustava domaćina [7,14]. Zbog ograničenog kapaciteta kodiranja virusnih genoma, praktički svi proteini kodirani virusom, uključujući esencijalne proteine ​​potrebne za infekciju, mogu funkcionirati kao čimbenici avirulencije u genotipovima koji nose srodni R gen. Stoga su virusni čimbenici virulencije često potrebni za uspješnu infekciju i gotovo uvijek djeluju kao čimbenici virulencije kod osjetljivih domaćina. Virusni efektori se ovdje smatraju virusom kodiranim proteinima koji ometaju obranu domaćina kako bi pospješili virulentnost.

Drugi sloj antivirusne imunosti odgovara antivirusnoj obrani posredovanoj kinazom 1 (NIK1) koja djeluje transmembranskom receptoru poput kinaze nuklearnog shuttle proteina (NSP) i koja je često potisnuta geminivirusnim nuklearnim shuttle proteinom (NSP) [15]. Pokazalo se da NIK1-posredovana antivirusna signalizacija suzbija globalnu translaciju domaćina u borbi protiv geminivirusa i virusa čegrtaljke duhana (TRV) [16-18]. Ovaj mini pregled usredotočen je na tri sloja biljnog antivirusnog imuniteta posredovanog receptorima (antivirusno signaliziranje posredovano PTI, ETI i NIK1-) i opisuje strategije virulencije koje su razvili geminivirusi kako bi prevladali ove obrambene barijere domaćina. Također raspravljamo o međuigri antibakterijskog PTI-a s NIK1-posredovanom antivirusnom signalizacijom, koja može zaobići inhibiciju NIK1 pomoću NSP geminivirusa.

2. Organizacija genoma Geminivirusa (obitelj Geminiviridae)

Obitelj Geminiviridae predstavlja skupinu biljnih DNA virusa koji uzrokuju teške bolesti u mnogim usjevima, što je glavno ograničenje poljoprivredne produktivnosti i sigurnosti hrane. Ova obitelj uključuje devet rodova (Mastrevirus, Eragrovirus, Becurtovirus, Capulavirus, Curtovirus, Topocuvirus, Turncurtovirus, Grablovirus i Begomovirus), koji se sastoje od virusa s monopartitnim ili bipartitnim kružnim jednolančanim genomom DNA od 2,6 do 3.0 kb [19] (Slika 1). Virusni genomi repliciraju se preko dsDNA intermedijera koji sadrže lance komplementarnog smisla (CS) i virionskog smisla (VS) (Slika 1).

Proteini kodirani CS lancem nazivaju se C1-C5, a VS lancem V1 i V2. U bipartitnim begomovirusima, ORF oznake uključuju A (AC1-AC5, AV1-AV2) ili B (BC1, BV1) iz DNA-A i DNA-B. Ove se oznake često zamjenjuju funkcijom proteina, uključujući protein inicijator replikacije (Rep/AC1/C1), protein aktivator transkripcije (TrAP/AC2/C2), protein pojačivač replikacije (REn/AC3/C3), protein ovojnice (CP), kretanje protein (MP/BC1) i protein nuklearnog transportera (NSP/BV1). Zbog ograničenog kapaciteta kodiranja virusnih genoma, kodirani proteini evoluirali su u višenamjenske proteine ​​kako bi nosili i funkcije podržavanja virusnog ciklusa i funkcije suzbijanja imuniteta domaćina.

Slika 1. Genomska organizacija geminivirusa (obitelj Geminiviridae): Obitelj Geminiviridae uključuje devet rodova predstavljenih monopartitnim ili bipartitnim vrstama. LIR označava dugu intergensku regiju, SIR, kratku intergensku regiju, a CR, zajedničku regiju. Protein inicijator replikacije virusnih proteina, Rep (C1) i protein pojačivač replikacije, Ren (C3), povezani su s replikacijom, a protein aktivator transkripcije, Trap (C2), s transkripcijom gena virusa i domaćina; AC4 je faktor virulencije. Kapsidni protein (CP) je naznačen u monopartitnim i bipartitnim genomima. Kod monopartitnih vrsta, V2 predstavlja protein kretanja (MP).

U bipartitnim begomovirusima, MP (BC1) je kodiran DNA-B koja također kodira protein nuklearnog transportera, NSP (BV1), koji olakšava nukleocitoplazmatsko kretanje virusne DNA. Bipartitni begomovirusi često su povezani s DNK satelitima: alfa sateliti, koji kodiraju replikacijski protein (Rep), i beta sateliti koji kodiraju protein C1 povezan s virulencijom. A-rich je očuvana regija DNK satelita bogata adeninom, a SCR je regija očuvana satelitom. Kao i kod C1, kodirani proizvodi ORF-ova V1, V2, BV1, C2, C4 i AC3 iz nekih vrsta geminivirusa također se navode kao čimbenici virulencije. Prilagođeno iz [19].

3. Geminivirusi aktiviraju i potiskuju virusne PTI i ETI-like odgovore

Iako su virusi unutarstanični paraziti, nedavne studije su pokazale da virusna infekcija može aktivirati PTI-like odgovore u domaćinu [7,20]. Međutim, virusni PAMP-ovi i njima srodni PRR-ovi nisu izolirani i okarakterizirani, pa stoga mehanizam aktivacije PTI-a kao odgovor na virusnu infekciju ostaje nepoznat. Fragmentirano znanje o virusnom PTI uključuje zapažanje da se pokazalo da RNA iz zaraženih biljaka i dvolančana (ds) RNA [poli(I: C)] pokreću tipične PTI odgovore na način ovisan o receptoru kinaze 1 somatske embriogeneze (SERK1). [21,22]. SERK1 pripada potporodici II transmembranskih leucinom bogatih ponavljajućih (LRR) kinaza sličnih receptorima (RLK) koje obuhvaćaju nekoliko karakteriziranih koreceptora PRR-ova [6,23]. Virusna dsRNA može se smatrati potencijalnim PAMP-om jer se obično stvara u zaraženim biljkama pomoću RNA i DNA virusa [7,21].

Međutim, PRR-ovi prepoznaju nevirusne PAMP-ove izvanstanično, a budući da su intracelularni obvezni paraziti, neizvjesno je hoće li biljni PRR-ovi percipirati viruse preko svoje izvanstanične PAMP-osjetljive domene.

Slično aktivaciji SERK1 posredovanoj dsRNA, NIK1, još jedan LRR-RLK član podfamilije II koreceptora, može se aktivirati nukleinskim kiselinama izvedenim iz begomovirusa [7]. Međutim, aktivacija NIK1 inducirana egzogeno dostavljenim virusnim PAMP-ovima zahtijeva mehanički ozlijeđeno lišće kako bi se olakšao ulazak nukleinskih kiselina izvedenih iz begomovirusa u neinficirane stanice lista Arabidopsis thaliana. Ovi rezultati sugeriraju da PRR-ovi osjećaju virusne PAMP-ove intracelularno, što bi zahtijevalo ili endocitnu internalizaciju izvanstanične domene koja osjeti PRR ili percepciju putem citosolne domene PRR kinaze.

U stanicama sisavaca, percepcija nukleinskih kiselina izvedenih iz virusa (DNA, ssRNA i dsRNA) događa se intracelularno pomoću LRR domene endosomalnih toll-like receptora (TLR) ili pomoću kinazne senzorske domene citosolnih receptora [24,25]. Primjer domene kinaze osjetljive na dsRNA kod sisavaca uključuje RNA-aktiviranu proteinsku kinazu (PKR), koja fosforilira eIF2 alfa kako bi zaustavila translaciju kao odgovor na virusnu infekciju [25]. Nedavna demonstracija da dsRNA inducira fosforilaciju eIF2 alfa u Arabidopsisu može sugerirati sličan mehanizam za aktivaciju senzorske domene kinaze posredovane virusom PAMP u biljnim stanicama [26].

Uz SERK1, koji je potreban za aktivaciju virusnog PTI-a, podfamilija II LRR-RLK-ova uključuje članove koji funkcioniraju kao koreceptori za više kompleksa RLK-ova uključenih u obranu [6,23]. Konfiguracija receptora članova potfamilije LRR-RLK II uključuje N-terminalnu izvanstaničnu domenu koja sadrži četiri potpuna LRR-a i peti nepotpuni LRR, transmembranski segment s jednim prolazom i očuvanu domenu serin/treonin kinaze na citosolnoj strani [ 27,28] (Slika 2).

Među članovima klade LRRII-RLK, kinaza 1 (BAK1) povezana s brasinosteroidima neosjetljiva 1 (BRI1), također označena kao SERK3, predstavlja najbolje karakterizirani koreceptor koji tvori komplekse s višestrukim PRR-ovima, okupljajući aktivne imunološke komplekse za pokretanje nevirusnog i virusnog PTI [6,29]. Primjeri PRR-ova za koreceptor BAK1 uključuju flagellin receptor flagellin sensing 2 (FLS2), termonestabilni receptor faktora elongacije (EF-Tu) (EFR) ili PEP1 receptor 1 (PEPR1), koji percipiraju specifične PAMP-ove/DAMP-ove i pokreću PTI ( pregledano u [6]). Dodatni članovi podfamilije LRRII-RLK, SERK4/BKK1 (BAK1-kao kinaza 1) i NIK1 također su pokazali da djeluju u antivirusnoj imunosti [30,31].

Iako PRR-ovi koji osjećaju nukleinsku kiselinu tek trebaju biti identificirani u biljkama, infekcija virusom izaziva nekoliko imunoloških događaja PTI markera, što ukazuje da virusni PTI može djelovati u biljkama sličnim mehanizmima kao nevirusni PTI [7,21,32]. Nadalje, PTI preaktivacija s nevirusnim PAMP-ima povećava otpornost na viruse, a PTI inhibitori povećavaju osjetljivost na virusnu infekciju [33,34]. Studije obrnute genetike usmjerene na komponente PTI-ja također su potvrdile da biljke koriste PTI za borbu protiv virusnih infekcija. Pokazalo se da inaktivacija PTI koreceptora BAK1, SERK1 i SERK4/BKK1 povećava osjetljivost na infekciju RNA virusom [8,22,29,31]. Presedani u literaturi pokazuju da infekcija geminivirusom aktivira i potiskuje PTI (Slika 3). Rep iz različitih geminivirusa inducira PTI-povezane markerske gene i SA-ovisne obrane [35,36].

Kada se eksprimira zajedno s C4 proteinom virusa žutog uvijanja lišća rajčice (TYLCV), Rep preusmjerava C4 u kloroplaste gdje djeluje kao PTI supresor smanjujući SA i ROS ovisne obrambene signale [20]. Infekcija geminivirusom potiče translokaciju N-miristoiliranog C4 vezanog za plazmatsku membranu u kloroplaste, gdje nemiristoilirani C4 stupa u interakciju s biljnim receptorom koji osjeća kalcij (CAS) i koči biosintezu SA i posredovanu obranu [37]. Uz Rep i C4, beta satelitski protein C1 virusa kineskog žutog lista rajčice (TYLCCV), potreban za indukciju simptoma, pokazao je ometanje odgovora sličnih PTI. C1 utječe na PTI-induciranu MAPK aktivaciju i nizvodne odgovore ciljanjem na MKK2 u A. thaliana i Nicotiana benthamiana [38,39].

TYLCV C4 također stupa u interakciju s RLK-ovima, uključujući FLS2, tipični PRR kojeg aktivira bakterijski PAMP flagelin, i NIK1, antivirusni imunološki receptor koji može zaštititi biljke od begomovirusa [3,40]. Pokazalo se da interakcija C4 s FLS2 djelomično inhibira odgovore slične PTI [40]. Ektopična ekspresija C4 u Arabidopsisu inhibirala je ranu apoplastičnu eksploziju ROS-a nakon percepcije flg22, ali ne i ekspresiju obrambenih gena PTI-markera, a niti je utjecalo na kasnu inhibiciju rasta posredovanu aktivacijom PTI-ja. Isto tako, pokazalo se da NSP stupa u interakciju s FLS2 koreceptorom BAK1 i stoga može oslabiti imunološke odgovore na percepciju patogena, slično inhibiciji NIK1 NSP-om kodiranim begomovirusom [23,41]. Međutim, interakcija NSP-BAK1 prikazana je samo dvohibridnim sustavom kvasca; stoga su potrebna daljnja istraživanja kako bi se NSP-u pripisala funkcija suzbijanja PTI-a.

Slika 3. Receptorski posredovani urođeni imunitet protiv geminivirusa i protuobrambene virusne aktivnosti: Kao i svaki drugi biljni virus, geminivirusi su obligatni intracelularni paraziti koje u citoplazmu biljnih stanica dostavlja vektor kukca. Raspakiranje virusnih čestica vjerojatno će se dogoditi u citoplazmi.

Zatim se virusna (v) CP-vezana ssDNA usmjerava u jezgru gdje se v-ssDNA pretvara u v-dsDNA za replikaciju virusnog genoma putem mehanizma kotrljajućeg kruga i za transkripciju virusnih gena. Geminivirusna infekcija potiče i potiskuje urođeni imunitet biljke. Nukleinske kiseline izvedene iz Geminivirusa mogu djelovati kao virusni PAMP za induciranje dimerizacije PRR-a koji tek treba biti identificiran s njegovim koreceptorom SERK1 za pokretanje PTI signalnog puta. SERK1 je potreban za virusni PTI izazvan dsRNA, ali nema izravnih dokaza za njegovo sudjelovanje u geminivirusnom PTI. FLS2 može funkcionirati kao geminivirusni PRR jer C4 djeluje kao efektor virulencije tako što se veže na FLS2 i inhibira rane PTI odgovore. Slično, beta satelit C1 efektor virulencije utječe na kaskadu MAPKinaze. U genotipu Phaseolus vulgaris otpornom na virus patuljastog mozaika graha (BDMV), NSP djeluje kao faktor avirulencije; prepoznaje ga nepoznati intracelularni receptor i aktivira HR, staničnu smrt i odgovore slične ETI-ju.

Tipični NLR intracelularni receptor ETI (TYNBS1) daje otpornost na TYLCV, ali srodni faktor avirulencije geminivirusa nije poznat. Pokazalo se da Rep inducira ROS i SA-posredovanu obranu. Kao efektori virulencije, C4 i C2 suzbijaju ETI aktivaciju supresijom HR i stanične smrti. C4 također inhibira obranu posredovanu SA. Upitnici označavaju ili nedovoljno razjašnjene ili nepoznate događaje. Pune strelice opisuju eksperimentalno pokazane događaje, a isprekidane strelice označavaju genetski implicirane događaje. Vidi sliku 1 za oznake virusnih proteina. Slika je stvorena s BioRender 101 (BioRender.com; https://biorender.com/, pristupljeno 1. travnja 2021.).

Drugi sloj urođenog imuniteta biljke, ETI, predstavlja specifičniju i robusniju liniju obrane domaćina, koja, za razliku od PTI, često rezultira programiranom staničnom smrću, hipersenzitivnim odgovorom (HR), kako bi se patogen ograničio na mjesto infekcija [42]. ETI se oslanja na intracelularne imunološke receptore (otpornost, R, proteini), koji prepoznaju, izravno ili neizravno, vrlo specifične avirulentne efektore patogena za aktiviranje imunoloških odgovora (11,14,20). Antivirusni unutarstanični R proteini uglavnom su predstavljeni nukleotidnim- vezanje receptora za ponavljanje bogatih leucinom (NLR) [14,43,44]. Prirodni Ty-2 lokus otpornosti na TYLCV kodira protein NB-LRR, nazvan TYNBS1, koji bi mogao aktivirati ETI putem prepoznavanja -identificirani geminivirusni efektor [45].

Primjeri otpornih proteina koji nisu NB-LRR protiv TYLCV uključuju senzorske proteine ​​Ty-1 i Ty-3, koji kodiraju RNA-ovisnu RNA polimerazu (RDR) [46], i recesivni gen otpornosti kodiran lokusom Ty-5, faktor nadzora messenger RNA Pelota [47,48]. Međutim, otpornost temeljena na Ty-1- protiv TYLCV nije spojena s ETI-jem i uključuje pojačano utišavanje transkripcijskih gena [49], a temeljni mehanizam koji posreduje otpornost na Pelota protiv geminivirusa nije poznat.

Daljnji dokazi da geminivirusi aktiviraju ETI izvedeni su iz studija induktora i supresora geminivirusa HR i ETI sličnih odgovora (slika 3). Geminivirusna infekcija izaziva preosjetljivi odgovor (HR) i gene povezane sa starenjem bez razvoja vidljivog fenotipa stanične smrti [50]. Točnije, dokazano je da proteini geminivirusa Rep, NSP i V2 induciraju HR [51-53].

Nasuprot tome, neki geminivirusni proteini posjeduju sposobnost suzbijanja stanične smrti slične HR [19]. Pokazalo se da protein C2 iz virusa uvijanja lišća papaje (PaLCuV) i Kokhran virusa uvijanja lišća pamuka (CLCuKoV) inhibira HR posredovan V2- [53]. Isto tako, TYLCV infekcija ublažava staničnu smrt u biljkama rajčice, izazvanu inaktivacijom proteina toplinskog šoka 90 (HSP90) i supresora G2 alela Skp1 (SGT1) [54].

Ipak, mehanizam supresije stanične smrti posredovan TYLCV-om nije poznat. Nasuprot tome, temeljni mehanizam za suzbijanje stanične smrti C4 iz Yunnan virusa uvijenog lišća rajčice (TLCYnV) nedavno je otkriven [55]. C4 stupa u interakciju s HIR1, smanjuje samooligomerizaciju HIR1 i potiče njegovu razgradnju, čime inhibira HR posredovan HIR1- i povećava patogenost virusa. Iako nekoliko linija dokaza ukazuje da i monopartitni i bipartitni begomovirusi induciraju i potiskuju HR, mehanizmi aktivacije i supresije ETI-ja geminivirusima još su daleko od razumijevanja.

4. NIK1-posredovano antivirusno signaliziranje i preslušavanje s antibakterijskim imunitetom

NIK1 je prvi put identificiran u rajčicama kao meta virulencije NSP-a iz virusa zlatnog mozaika rajčice (TGMV). Transducira antivirusni signal koji kulminira u potiskivanju globalne translacije domaćina [16,18]. Interakcija NIK1 s NSP-om očuvana je među NIK-ovima iz različitih domaćina, kao što su Arabidopsis, soja i rajčica, i NSP-ovima iz različitih begomovirusa, uključujući virus uvijanja lišća kupusa (CabLCV), TGMV, virus žutog lista rajčice (TCrYLV) i žuti virus rajčice pjegavi virus (ToYSV) [30,56]. Nedavno je pokazano da NIK2 iz Arabidopsis funkcionira kao paralog NIK1 u antivirusnom signalnom putu [7,27].

Iako se NIK1-posredovana antivirusna signalizacija smatra novom paradigmom za biljnu antivirusnu imunost, ona pokazuje nekoliko PTI značajki [57]. Prvo, NIK1 je strukturno povezan s tipičnim PTI koreceptorima BAK1, SERK4 i SERK1, koji pokazuju visoko očuvanu domenu kinaze i sličnu konfiguraciju izvanstanične domene LRR [27] (Slika 2).

Drugo, aktivacija NIK1 zahtijeva fosforilaciju na treoninu-474, očuvanom položaju među aktivacijskim mjestima BAK1, SERK4 i SERK1, što može ukazivati ​​na sličan mehanizam za aktivaciju kinaze [58]. Treće, NIK1 se aktivira nukleinskim kiselinama koje potječu od begomovirusa, što nalikuje mehanizmu aktivacije PTI virusnim PAMP-ovima [7,22]. Konačno, NIK1-posredovana antivirusna signalizacija inhibira se NSP-om kodiranim begomovirusom, ispunjavajući premisu da bi uspješna aktivacija ETI-ja ovisila o supresiji PTI-ja virusnim efektorima [7,11]. Primjeri PTI supresora iz drugih biljnih virusa uključuju CP iz virusa boginja šljive (PPV), rod Potyvirus [8], P6 iz virusa mozaika cvjetače (CaMV), rod Caulimovirus [59] i MP iz virusa mozaika krastavca (CMV), Cucumovirus rod [9]. Stoga, poput klasičnog virusnog PTI-a, NIK1-posredovana antivirusna signalizacija se aktivira i potiskuje infekcijom begomovirusom.

Unatoč sličnostima između PTI i NIK1 signalizacije, nizvodni događaji aktivacije receptora/coreceptora i sklapanje obrambenog odgovora znatno se razlikuju. Tipično, aktivacija PTI rezultira nakupljanjem ROS kao ranim odgovorom, nakon čega slijedi aktivacija MAP kinaza, indukcija obrambenih gena povezanih s PTI, sinteza etilena i salicilne kiseline i taloženje kaloze [5]. Za razliku od PTI imunološkog odgovora, NIK1-posredovana antivirusna signalizacija dovodi do supresije globalne translacije domaćina (Slika 4) [60].

Prema mehaničkom modelu za aktivaciju NIK1, tijekom infekcije, nukleinske kiseline izvedene iz begomovirusa funkcioniraju kao virusni PAMP-ovi koji induciraju dimerizaciju NIK1 sa samim sobom, NIK2 ili nepoznatim receptorom (Slika 4) [7,30]. Kao članovi podfamilije II LRRII-RLK sa sličnom konfiguracijom ektodomene kao PTI koreceptori, Arabidopsis NIK1 i njegov paralog NIK2 mogu funkcionirati kao koreceptori nepoznatih PRR-ova koji osjećaju nukleinsku kiselinu [6]. Formiranje aktivnog imunološkog kompleksa dovodi do fosforilacije NIK1 na Thr-474, što je neophodno za aktivaciju NIK1 kinaze za pokretanje signalizacije [41,58]. Aktivirani NIK1 posreduje u fosforilaciji nizvodne komponente ribosomskog proteina (RP) L10, što zauzvrat potiče njegovu translokaciju u jezgru [61,62]. NIK1 može kontrolirati opseg fosforilacije RPL10 sekvencijalnom autofosforilacijom na funkcionalno antagonističkom Thr-469 ostatku [41].

U jezgri, fosforilirani RPL10 stupa u interakciju s transkripcijskim represorom L10-proteina koji sadrži Myb domenu (LIMYB) kako bi u potpunosti potisnuo ekspresiju gena povezanih s translacijskim strojevima, uzrokujući supresiju globalne sinteze proteina [18]. Virusne mRNA ne mogu izbjeći supresiju translacije domaćina; ne prevode se učinkovito, ugrožavajući infekciju [16,18]. Suprotstavljajući se mehanizmu aktivacije obrambenog puta, NSP stupa u interakciju s domenom kinaze kako bi spriječio fosforilaciju i aktivaciju NIK1, stvarajući okruženje koje je povoljnije za infekciju begomovirusom [30,41,61]. Stoga je NIK1-posredovana antivirusna signalizacija evolucijski potisnuta obrana domaćina begomovirusima.

Slika 4. NIK1-posredovana antivirusna signalizacija i preslušavanje s antibakterijskim imunitetom: U neinficiranim stanicama, (1) skupovi NIK1 vezani su na PRR FLS2 i PTI koreceptor BAK1 kako bi se spriječila autoimunost. (2) Na početku infekcije, CP-vezana ssDNA transportira se u jezgru za replikaciju virusnog genoma i transkripciju virusnih gena. (3)

U zaraženim stanicama, nukleinske kiseline izvedene iz geminivirusa djeluju kao virusni PAMP-ovi i induciraju dimerizaciju NIK1 sa samim sobom ili s drugim nepoznatim receptorom (sličnim PRR-u) za transfosforilaciju unutarstaničnih domena kinaze. Fosforilacija NIK1 na Thr-474 aktivira kinazu koja zauzvrat posreduje u fosforilaciji RPL10. (4) Fosforilirani RPL10 preusmjerava se u jezgru, gdje stupa u interakciju s LIMYB kako bi potisnuo ekspresiju ribosomskih proteina (RB) i gena povezanih s translacijskim strojevima, što kulminira u suzbijanju translacije mRNA domaćina i virusa. (5) NSP sprječava aktivaciju ovog antivirusnog mehanizma tako što se veže za domenu NIK1 kinaze, čime se sprječava fosforilacija i aktivacija NIK1. (6) Bakterijska infekcija (Pseudomonas spp) osigurava apoplastični bakterijski PAMP flagelin (flg22), koji prepoznaje PRR FLS2, čime inducira stvaranje aktivnog imunološkog kompleksa FLS2-BAK1 za pokretanje PTI. FLS2-BAK1-vezan NIK1 se zatim fosforilira na Thr-474 pomoću aktiviranog BAK1, (7) pojačavajući NIK1 supresiju PTI, ali (8) aktivirajući NIK1-posredovanu antivirusno signaliziranje koje rezultira supresijom globalnog prijevoda. (9) C4 iz geminivirusa veže se za FLS2 i inhibira rane PTI odgovore i naknadnu aktivaciju NIK1 stvarajući okruženje koje pogoduje virusnoj infekciji. Upitnici označavaju ili nedovoljno razjašnjene ili nepoznate događaje. Figura je izrađena s BioRender 101.

Imunitet posredovan NIK1- unakrsno komunicira s PTI jer NIK1 i NIK2 također funkcioniraju kao supresori PTI (Slika 4) [17]. Inaktivacija NIK1 ili NIK2 u Arabidopsisu pojačava aktivaciju PTI i daje otpornost na Pseudomonas syringae, suprotan fenotip koji se prikazuje linijama prekomjerne ekspresije NIK. U normalnim uvjetima, NIK1 stupa u interakciju s receptorom flagelina FLS2 i njegovim koreceptorom BAK1 kako bi ometao stvaranje imunološkog kompleksa i spriječio autoimunost (Slika 4).

Bakterijski PAMP flagelin, ili njegov aktivni peptid flg22, stupa u interakciju s FLS2 i inducira dimerizaciju s BAK1, što dovodi do stvaranja aktivnog imunološkog kompleksa za pokretanje PTI signalizacije. FLS2-posredovana aktivacija BAK1 potiče fosforilaciju NIK1 na mjestu aktivacije Thr-474, što dodatno stimulira interakciju NIK1 s FLS2 i BAK1 kako bi se kontrolirao opseg aktivacije PTI i zauzvrat pokreće aktivaciju NIK 1-posredovana antivirusna signalizacija. Flg22-inducirana fosforilacija NIK1 zahtijeva i PRR FLS2 i njegov koreceptor BAK1, što ukazuje da NIK1 djeluje nizvodno od receptorske signalizacije. Ovi rezultati potkrjepljuju argument da NIK1 može funkcionirati kao koreceptor u ligandom induciranoj aktivaciji još nepoznatog receptora koji osjeća nukleinsku kiselinu (PRR) da izazove antivirusnu obranu posredovanu NIK1-. Oni također sugeriraju da bakterijski PAMP može aktivirati otpornost na begomovirus preko NIK1 fosforilacije, što može ublažiti inhibiciju NSP-a. Nekoliko linija dokaza ukazuje da je aktivacija NIK1 posredovana fosforilacijom nizvodno od inhibicije NIK1 NSP-om kodiranim begomovirusom.

Prvo, NSP-vezno mjesto na NIK1 mapira se unutar 80 aminokiselinskih dionica preklapajući aktivacijsku petlju i aktivacijsko mjesto kinaze (Thr474) [30]. Drugo, zamjena aktivacijskog mjesta Thr-474 aspartatom stvara fosfomimetički mutant kojeg više ne inhibira NSP [41]. Konačno, prekomjerna ekspresija fosfomimetičkog mutanta NIK1-T474D u Arabidopsisu i biljkama rajčice daje otpornost širokog spektra na infekciju begomovirusom [16,18]. Stoga liječenje domaćina bakterijskim PAMP flg22 prije infekcije begomovirusom može dovesti do učinkovitog NIK1-posredovanog antivirusnog imunološkog odgovora zaobilazeći inhibiciju NSP-a. Ovo međudjelovanje između imunoloških odgovora omogućuje bakterijama da aktiviraju imunitet protiv virusa, čime se sprječavaju višestruke infekcije patogenima iz različitih kraljevstava, vjerojatno kako bi se izbjeglo natjecanje.

5. Zaključci

Nedavne studije pokazale su da biljke koriste obje razine klasičnog urođenog imuniteta, PTI i ETI, u borbi protiv virusnih infekcija, a geminivirusi nisu iznimka. Unatoč tome, dokazi za geminivirusni PTI i ETI oslanjaju se na opažanja da infekcija geminivirusom može inducirati i potisnuti PTI i odgovore slične ETI-ju. Dodatno, neki geminivirusni proteini funkcioniraju kao PTI supresori, a najmanje jedan izolirani gen otpornosti na TYLCV prikazuje klasičnu NL-LRR konfiguraciju intracelularnih R proteina koji izazivaju ETI. Međutim, naše znanje o mehanizmima geminivirusnog PTI i ETI još uvijek je rudimentarno, a nekoliko koraka u aktivaciji i odgovoru na PTI i ETI je nepoznato. Na primjer, ne znamo identitet geminivirusnih PAMP-ova koji bi inducirali PTI, a srodni PRR-ovi nisu identificirani.

Nadalje, repertoar PTI geminivirusnih supresora je ograničen na C4 i možda na C1 i NSP. Pokazalo se da NSP-suprimirana NIK1-posredovana antivirusna signalizacija unakrsno komunicira s bakterijskim PTI-jem. Uz suzbijanje globalne translacije domaćina, aktivacija NIK1 dovodi do supresije bakterijskog PTI-a, što dodatno ograničava upotrebu dugotrajne antivirusne signalizacije posredovane NIK1- za kontrolu infekcije virusom. Izolacija geminivirusnih PAMP-ova i srodnih PRR-ova, geminivirusnih efektora (Avr gena) i NL-LRR ciljeva domaćina pomoći će u razjašnjavanju mehanizma aktivacije ETI i supresije PTI kao temelja za razumijevanje dinamike evolucijskog pritiska koja djeluje na interakcije geminivirusa i domaćina. Ovo razumijevanje će u konačnici pomoći u određivanju kako pokrenuti imunološki sustav za kontrolu infekcije geminivirusom.

Doprinosi autora:

MAF i RMT napisali su prvi nacrt rukopisa. EPBF je osmislio i nadgledao pregledne teme. Članku su pridonijeli svi autori. Svi su autori pročitali i složili se s objavljenom verzijom rukopisa.

Financiranje:

Ovaj rad djelomično su financirali CAPES financijski kod 001, CNPq, FAPEMIG i Nacionalni institut za znanost i tehnologiju u interakcijama biljaka i štetočina. MA je primatelj CAPES postdiplomske stipendije, a RMT je podržan od FAPMIG postdiplomske stipendije.

Sukob interesa:

Autori izjavljuju da nema sukoba interesa.

Reference

1. Dangl, JL; Horvath, DM; Staskawicz, BJ Okretanje imunološkog sustava biljaka od disekcije do primjene. Znanost 2013, 341, 746–751. [CrossRef]

2. Zhou, J.-M.; Zhang, Y. Imunitet biljaka: Percepcija opasnosti i signaliziranje. Cell 2020, 181, 978–989. [CrossRef] [PubMed]

3. Macho, AP; Lozano-Duran, R. Molekularni dijalozi između virusa i receptorskih kinaza u biljkama. Mol. Plant Pathol. 2019, 20, 1191–1195. [CrossRef]

4. Zipfel, C. Biljni receptori za prepoznavanje uzoraka. Trends Immunol. 2014, 35, 345–351. [CrossRef]

5. Bigeard, J.; Colcombet, J.; Hirt, H. Mehanizmi signaliziranja u imunitetu izazvanom uzorkom (PTI). Mol. Plant 2015, 8, 521–539. [CrossRef]

6. Ma, X.; Xu, G.; On, P.; Shan, L. SERKing Coreceptors for Receptors. Trends Plant Sci. 2016, 21, 1017–1033. [CrossRef] [PubMed]

7. Teixeira, RM; Ferreira, MA; Raimundo, GAS; Loriato, VAP; Reis, PAB; Fontes, EPB Percepcija virusa na površini stanice: Ponovno razmatranje uloga kinaza sličnih receptorima kao receptora za prepoznavanje virusnih uzoraka. Mol. Plant Pathol. 2019, 20, 1196–1202. [CrossRef]

8. Nicaise, V.; Candresse, T. Kapsidni protein virusa boginja šljive potiskuje imunitet uzrokovan molekularnim uzorkom biljnog patogena (PAMP). Mol. Plant Pathol. 2017, 18, 878–886. [CrossRef]

9. Kong, J.; Wei, M.; Li, G.; Lei, R.; Qiu, Y.; Wang, C.; Li, Z.-H.; Zhu, S. Protein kretanja virusa mozaika krastavca potiskuje imunološke odgovore izazvane PAMP-om kod Arabidopsis i duhana. Biochem. Biophys. Res. Komun. 2018, 498, 395–401. [CrossRef] [PubMed]

10. Wang, Y.; Wang, Y. Trik ili poslastica: Mikrobni patogeni razvili su apoplastične efektore koji moduliraju osjetljivost biljaka na infekcije. Mol. Interakcija biljnih mikroba. 2018, 31, 6–12. [CrossRef]

11. Jones, JDG; Dangl, JL Imunološki sustav biljaka. Nat. Cell Biol. 2006, 444, 323–329. [CrossRef]

12. Dodds, PN; Rathjen, JP Imunitet biljaka: prema integriranom pogledu na interakcije biljke i patogena. Nat. Velečasni Genet. 2010, 11, 539–548. [CrossRef] [PubMed]

13. Macho, AP; Zipfel, C. Ciljanje imuniteta izazvanog receptorom za prepoznavanje biljnih uzoraka bakterijskim efektorima sustava izlučivanja tipa III. Curr. Opin. Microbiol. 2015, 23, 14–22. [CrossRef] [PubMed]

14. Gouveia, prije Krista; Calil, IP; Machado, JPB; Santos, AA; Fontes, EPB Imuni receptori i koreceptori u antivirusnom urođenom imunitetu u biljaka. Ispred. Microbiol. 2017, 7, 2139. [CrossRef]

15. Martins, LGC; Raimundo, GAS; Ribeiro, NGA; Silva, JCF; Euclydes, NC; Loriato, VAP; Duarte, CEM; Fontes, EPB Begomovirus Nuclear Shuttle Protein-Interacting Immune Hub: otimanje transportnih aktivnosti domaćina i suzbijanje nekompatibilnih funkcija. Ispred. Plant Sci. 2020, 11, 398. [CrossRef] [PubMed]

16. Brustolini, OJ; Machado, JPB; Condori-Apfata, JA; Coco, D.; Deguchi, M.; Loriato, VA; Pereira, WA; Alfenas-Zerbini, P.; Zerbini, FM; Inoue-Nagata, AK; et al. Trajno antivirusno signaliziranje posredovano NIK-om daje toleranciju širokog spektra na begomoviruse u kultiviranim biljkama. Biljna biotehnologija. J. 2015, 13, 1300–1311. [CrossRef]

17. Li, B.; Ferreira, MA; Huang, M.; Camargos, LF; Yu, X.; Teixeira, RM; Carpinetti, PA; Mendes, GC; Gouveia-Mageste, prije Krista; Liu, C.; et al. Kinaza NIK1 slična receptoru cilja na FLS2/BAK1 imunološki kompleks i obrnuto modulira antivirusni i antibakterijski imunitet. Nat. Komun. 2019, 10, 1–14. [CrossRef]

18. Zorzatto, C.; Machado, JPB; Lopes, KVG; Nascimento, KJT; Pereira, WA; Brustolini, OJB; Reis, PAB; Calil, IP; Deguchi, M.; Sachetto-Martins, G.; et al. NIK1-posredovana supresija prijevoda funkcionira kao mehanizam antivirusnog imuniteta biljaka. Nat. Cell Biol. 2015, 520, 679–682. [CrossRef]

19. Kumar, RV Biljni antivirusni imunitet protiv Geminivirusa i virusna protuobrana za preživljavanje. Ispred. Microbiol. 2019, 10, 1460. [CrossRef]

20. Aguilar, E.; Gomez, BG; Lozano-Duran, R. Nedavni napredak u manipuliranju biljkama pomoću geminivirusa. Curr. Opin. Plant Biol. 2020., 56, 56–64. [CrossRef]

22. Amari, K.; Niehl, A. PAMP-pokrenut imunitet u biljkama posredovan nukleinskom kiselinom. Curr. Opin. Virol. 2020., 42, 32–39. [CrossRef]

22. Niehl, A.; Wyrsch, I.; Boller, T.; Heinlein, M. Dvolančane RNA induciraju imunološki signalni put pokrenut uzorkom u biljkama. Novi Phytol. 2016, 211, 1008–1019. [CrossRef] [PubMed]

23. Sakamoto, T.; Deguchi, M.; Brustolini, OJB; Santos, A.; Silva, FF; Fontes, EPB Superobitelj RLK rajčice: Filogenija i funkcionalna predviđanja o ulozi potporodice LRRII-RLK u antivirusnoj obrani. BMC Plant Biol. 2012, 12, 229. [CrossRef]

24. Botoš, I.; Segal, DM; Davies, DR. Strukturna biologija Toll-like receptora. Struktura 2011, 19, 447–459. [CrossRef] [PubMed]

25. Wu, J.; Chen, ZJ Urođeni imunološki senzor i signalizacija citosolnih nukleinskih kiselina. Annu. Rev. Immunol. 2014, 32, 461–488. [CrossRef]

26. Niehl, A.; Heinlein, M. Percepcija dvolančane RNA u antivirusnom imunitetu biljaka. Mol. Plant Pathol. 2019, 20, 1203–1210. [CrossRef] [PubMed]

27. Hosseini, S.; Schmidt, EDL; Bakker, FT Filogenetika kinaze II bogate ponovljenim receptorima nalik na receptore otkriva pet glavnih kladusa u cijelom biljnom carstvu. Plant J. 2020, 103, 547–560. [CrossRef]

28. Zhang, XS; Choi, JH; Heinz, J.; Chetty, CS Pozitivna selekcija specifična za domenu pridonosi evoluciji gena Arabidopsis bogatih leucinom kinaze slične kinazi koja se ponavlja (LRR RLK). J. Mol. Evol. 2006, 63, 612–621. [CrossRef]

29. Kørner, CJ; Klauser, D.; Niehl, A.; Domínguez-Ferreras, A.; Činčila, D.; Boller, T.; Heinlein, M.; Hann, DR. Regulator imuniteta BAK1 doprinosi otpornosti na različite RNA viruse. Mol. Interakcija biljnih mikroba. 2013, 26, 1271–1280. [CrossRef]

30. Fontes, EP; Santos, AA; Luz, DF; Waclawovsky, AJ; Chory, J. Geminivirusni nuklearni shuttle protein faktor je virulencije koji potiskuje aktivnost kinaze transmembranskog receptora. Genes Dev. 2004, 18, 2545–2556. [CrossRef] [PubMed]

31. Yang, H.; Gou, X.; On, K.; Xi, D.; Du, J.; Lin, H.; Li, J. BAK1 i BKK1 u Arabidopsis thaliana daju smanjenu osjetljivost na virus crinkle repa. Eur. J. Plant Pathol. 2010., 127, 149–156. [CrossRef]

32. Nicaise, V. Imunitet usjeva protiv virusa: Ishodi i budući izazovi. Ispred. Plant Sci. 2014, 5, 660. [Unakrsna Ref.]

33. Iriti, M.; Varoni, EM Chitosan-inducirana antivirusna aktivnost i urođeni imunitet u biljkama. Okolina. Sci. Onečišćenje. Res. 2014, 22, 2935–2944. [CrossRef] [PubMed]

34. Liu, J.-Z.; Horstman, HD; Braun, E.; Graham, MA; Zhang, C.; Navarre, D.; Qiu, W.-L.; Lee, Y.; Nettleton, D.; Hill, JH; et al. Sojini homolozi MPK4 negativno reguliraju obrambene reakcije i pozitivno reguliraju rast i razvoj. Plant Physiol. 2011., 157, 1363–1378. [CrossRef] [PubMed]

35. Ding, X.; Jimenez-Gongora, T.; Krenz, B.; Lozano-Duran, R. Skupljanje kloroplasta oko jezgre opći je odgovor na percepciju patogena kod Nicotiane benthamiane. Mol. Plant Pathol. 2019, 20, 1298–1306. [CrossRef] [PubMed]

36. Wang, D.; Zhang, X.; Yao, X.; Zhang, P.; Fang, R.; Ye, J. 7-Aminokiselinski motiv rep proteina esencijalan za virulentnost kritičan je za pokretanje obrane domaćina protiv šrilankanskog kasava mozaičnog virusa. Mol. Interakcija biljnih mikroba. 2020, 33, 78–86. [CrossRef]

38. Medina-Puche, L.; Tan, H.; Dogra, V.; Wu, M.; Rosas-Diaz, T.; Wang, L.; Ding, X.; Zhang, D.; Fu, X.; Kim, C.; et al. Obrambeni put koji povezuje plazma membranu i kloroplaste i kooptiran od strane patogena. Cell 2020, 182, 1109–1124.e25. [CrossRef]

38. Cui, X.; Tao, X.; Xie, Y.; Fauquet, CM; Zhou, X. DNK povezana s virusom Tomato Yellow Leaf Curl China potrebna je za indukciju simptoma. J. Virol. 2004, 78, 13966-13974. [CrossRef]

39. Hu, T.; Huang, C.; On, Y.; Castillo-González, C.; Gui, X.; Wang, Y.; Zhang, X.; Zhou, X. C1 protein kodiran u satelitu geminivirusa usklađeno cilja na MKK2 i MPK4 kako bi se suprotstavio obrani domaćina. PLoS Patog. 2019, 15, e1007728. [CrossRef] [PubMed]

40. Gómez, BG; Zhang, D.; Rosas-Díaz, T.; Wei, Y.; Macho, AP; Lozano-Durán, R. Protein C4 iz virusa žutog uvijanja lišća rajčice može široko komunicirati s kinazama sličnim biljnim receptorima. Virusi 2019, 11, 1009. [CrossRef]

41. Santos, AA; Carvalho, CM; Florentino, LH; Ramos, HJO; Fontes, EPB Konzervirani ostaci treonina unutar A-petlje receptora NIK različito reguliraju funkciju kinaze potrebnu za antivirusnu signalizaciju. PLoS ONE 2009, 4, e5781. [CrossRef]

43. Dalio, RJD; Paschoal, D.; Arena, GD; Magalhães, DM; Oliveira, TS; Merfa, MV; Maksimo, HJ; Machado, MA Hipersenzitivni odgovor: od NLR prepoznavanja patogena do reakcije stanične smrti. Ann. Appl. Biol. 2021., 178, 268–280. [CrossRef]

44. Ando, ​​S.; Miyashita, S.; Takahashi, H. Obrambeni sustavi biljaka protiv virusa mozaika krastavaca: Lekcije naučene iz interakcija CMV-Arabidopsis. J. Gen. Plant Pathol. 2019, 85, 174–181. [CrossRef]

44. Calil, IP; Fontes, EPB Imunitet biljaka protiv virusa: antivirusni imunološki receptori u fokusu. Ann. Bot. 2016, 119, 711–723. [CrossRef] [PubMed]

45. Yamaguchi, H.; Ohnishi, J.; Saito, A.; Ohyama, A.; Nunome, T.; Miyatake, K.; Fukuoka, H. NB-LRR gen, TYNBS1, odgovoran je za rezistenciju posredovanu lokusom rezistencije Ty-2 Begomovirusa rajčice. Teor. Appl. Genet. 2018, 131, 1345–1362. [CrossRef]

46. ​​Verlaan, MG; Hutton, SF; Ibrahem, RM; Kormelink, R.; Visser, RGF; Scott, JW; Edwards, JD; Bai, Y. Geni otpornosti na virus uvijanja lišća rajčice Ty-1 i Ty-3 su alelni i kodiraju za RNA polimeraze ovisne o DFDGD klasi. PLoS Genet. 2013, 9, e1003399. [CrossRef]

48. Lapidot, M.; Karniel, U.; Gelbart, D.; Fogel, D.; Evenor, D.; Kutsher, Y.; Makhbash, Z.; Nahon, S.; Shlomo, H.; Chen, L.; et al. Nova ruta kontrole otpornosti na Begomovirus pomoću Messenger RNA Surveillance Factor Pelota. PLoS Genet. 2015, 11, e1005538. [CrossRef]

48. Wang, Y.; Jiang, J.; Zhao, L.; Zhou, R.; Yu, W.; Zhao, T. Primjena resekvencije cijelog genoma u mapiranju gena otpornosti na virus žutog uvijanja lišća rajčice. Sci. Rep. 2018, 8, 1–11. [CrossRef]

50. Butterbach, P.; Verlaan, MG; Dullemans, A.; Lohuis, D.; Visser, RGF; Bai, Y.; Kormelink, R. Otpornost na virus uvijanja lišća rajčice od Ty-1 uključuje povećanu metilaciju citozina virusnih genoma i ugrožena je infekcijom virusom mozaika krastavca. Proc. Natl. Akad. Sci. SAD 2014, 111, 12942–12947. [CrossRef] [PubMed] 50. Ascencio-Ib ´ñez, JT; Sozzani, R.; Lee, T.-J.; Chu, T.-M.; Wolfinger, RD; Cella, R.; Hanley-Bowdoin, L. Globalna analiza ekspresije gena Arabidopsis otkriva složeni niz promjena koje utječu na odgovor patogena i stanični ciklus tijekom infekcije Geminivirusom. Plant Physiol. 2008., 148, 436–454. [CrossRef]

52. Amin, I.; Patil, BL; Briddon, RW; Mansoor, S.; Fauquet, CM Usporedba fenotipova proizvedenih kao odgovor na prolaznu ekspresiju gena kodiranih s četiri različita begomovirusa u Nicotiana benthamiana i njihova korelacija s razinama razvojnih miRNA. Virol. J. 2011, 8, 238. [CrossRef] [PubMed]

52. Garrido-Ramirez, ER; Sudarshana, MR; Lucas, WJ; Gilbertson, RL Protein virusa patuljastog mozaika graha BV1 je determinanta preosjetljivog odgovora i avirulencije u Phaseolus vulgaris. Mol. Interakcija biljnih mikroba. 2000, 13, 1184–1194. [CrossRef] [PubMed]

54. Mubin, M.; Amin, I.; Amrao, L.; Briddon, RW; Mansoor, S. Preosjetljivom odgovoru izazvanom V2 proteinom monopartitnog begomovirusa suprotstavlja se C2 protein. Mol. Plant Pathol. 2010, 11, 245–254. [CrossRef]

55. Moshe, A.; Gorovits, R.; Liu, Y.; Czosnek, H. Smrt stanica biljke rajčice izazvana inhibicijom HSP90 ublažena je infekcijom Tomato yellow leaf curl virusom. Mol. Plant Pathol. 2015, 17, 247–260. [CrossRef] [PubMed]

55. Mei, Y.; Ma, Z.; Wang, Y.; Zhou, X. Geminivirus C4 antagonizira HIR1-posredovan preosjetljivi odgovor inhibiranjem samo-interakcije HIR1 i promicanjem razgradnje proteina. Novi Phytol. 2019, 225, 1311–1326. [CrossRef] [PubMed]

57. Mariano, AC; Andrade, MO; Santos, AA; Carolino, SM; Oliveira, ML; Baracat-Pereira, MC; Brommonshenkel, SH; Fontes, EP Identifikacija nove proteinske kinaze slične receptoru koja stupa u interakciju s proteinom nuklearnog šatla geminivirusa. Virologija 2004, 318, 24–31. [CrossRef]

57. Machado, JPB; Mendes, GC; Santos, AA; Brustolini, OJB; Fontes, EPB NIK1, faktor domaćin specijaliziran za antivirusnu obranu ili novi opći regulator biljnog imuniteta? BioEseji 2015, 37, 1236–1242. [CrossRef]

58. Santos, AA; Lopes, KVG; Apfata, JAC; Fontes, EPB kinaza u interakciji s NSP-om, NIK: pretvarač obrambenog signala biljke. J. Exp. Bot. 2010., 61, 3839–3845. [CrossRef]

60. Zvereva, AS; Goljajev, V.; Turco, S.; Gubaeva, EG; Rajeswaran, R.; Schepetilnikov, MV; Srour, O.; Ryabova, LA; Boller, T.; Pooggin, MM Virusni protein suzbija oksidativni nalet i autofagiju ovisnu o salicilnoj kiselini i olakšava rast bakterija na biljkama zaraženim virusom. Novi Phytol. 2016, 211, 1020–1034. [CrossRef]

60. Machado, JPB; Calil, IP; Santos, AA; Fontes, EP Translacijska kontrola u antivirusnom imunitetu biljaka. Genet. Mol. Biol. 2017, 40, 292–304. [CrossRef]

61. Carvalho, CM; Santos, AA; Pires, SR; Rocha, CS; Saraiva, DI; Machado, JPB; Mattos, EC; Fietto, LG; Fontes, EPB Regulirana nuklearna trgovina rpL10A posredovana NIK1 predstavlja obrambenu strategiju biljnih stanica protiv virusa. PLoS Patog. 2008, 4, e1000247. [CrossRef] [PubMed]

62. Rocha, CS; Santos, AA; Machado, JPB; Fontes, EP Ribosomalni protein L10/QM-sličan protein je komponenta NIK-posredovane antivirusne signalizacije. Virologija 2008, 380, 165–169. [CrossRef] [PubMed]

Marco Aurélio Ferreira, Ruan M. Teixeira i Elizabeth PB Fontes.

For more information:1950477648nn@gmail.com